Geboren wurde Ruth Drexel am 14. Juli 1930 im niederbayrischen Vilshofen und wuchs in Trostberg an der Alz im Chiemgau auf. Ihre Schauspielausbildung absolvierte sie an der Otto-Falckenberg-Schule in München und nahm danach ein Engagement an den Münchner Kammerspielen an. Ruth Drechsel war als renommierte Theaterschauspielerin 1957/1958 Mitglied des Berliner Ensembles von Bertolt Brecht. Weitere Stationen ihrer Theaterkarriere waren die Schaubühne am Halleschen Ufer in Berlin, die Wuppertaler Bühnen, das Staatstheater Stuttgart, das Staatstheater Darmstadt, das Düsseldorfer Schauspielhaus, ab 1976 das Bayerische Staatsschauspiel sowie ab 2003 auch die Städtische Bühne Heidelberg.
Fürs Fernsehen arbeite Ruth Drexel seit 1949. Zum Beispiel spielte sie 1954 die Titelrolle in der Fernsehverfilmung „Magdalena“ von Ludwig Thomas, 1974 war sie in der Vorabendserie „Münchner Geschichten“ von Helmut Dietl zu sehen und 1986 als „Weißwurst-Paula“ in Franz Xaver Bogners Kultserie „Zur Freiheit“. Die Sat.1-Serie „Der Bulle von Tölz“, in der sie die Mutter des Ermittlers verkörpert hat, soll nun wahrscheinlich eingestellt werden.
Bis 1965 war Ruth Drexel mit Michael Adami verheiratet, eine gemeinsame Tochter wurde 1956 geboren. Seit 1969 bis zu seinem Tode 1998 war sie mit dem Schauspieler Hans Brenner liiert, dem sei 1975 eine Tochter gebar. Am 26. Februar 2009 verstarb Ruth Drexel. Sie lebte zuletzt in Feldkirchen bei München, wo sie am 2. März beerdigt wurde.